Dopo un lungo cammino, Paul e Jessica incontrano una truppa di Fremen. Jessica riesce a disarmare il loro capo Stilgar a mani nude grazie al suo addestramento Bene Gesserit e questi, impressionato da questa tecnica, offre loro accoglienza presso il suo sietch. In questa occasione Paul incontra per la prima volta Chani, una ragazza Fremen che egli da tempo vedeva in alcuni sogni ricorrenti in una limitata prima manifestazione dei suoi poteri di preveggenza.

Durante una sosta, Jessica e Stilgar hanno modo di discutere sulla situazione e sui loro rapporti; presso i Fremen il capo è per definizione il guerriero più forte e sconfiggere il capo è il tipico modo per prendere il suo posto. Avendo dimostrato di essere più forte, Jessica potrebbe rappresentare una minaccia per la sua autorità perciò, essendo una Bene Gesserit, Stilgar le propone di diventare la loro Sayyaddina, una sacerdotessa Fremen. In tale veste lei può detenere un'autorità paragonabile a quella di Stilgar, ma senza conflitti. Inoltre la Reverenda Madre dei Fremen sta invecchiando e sarebbe un segno del destino se la madre del Lisan Al-Gaib giungesse giusto in tempo per prenderne il posto.

Prima di ripartire uno dei Fremen, Jamis, offesosi per essere stato disarmato da Paul durante quel primo incontro, lo sfida a duello all'ultimo sangue col pretesto di verificare se egli sia davvero il Lisan Al-Gaib della profezia. Un confronto tra un combattente veterano e un ragazzo di quindici anni può sembrare impari, ma Paul ha dalla sua parte anni di addestramento da parte dei migliori spadaccini della galassia, Duncan Idaho e Gurney Halleck e, per quanto riluttante ad uccidere, alla fine ha la meglio sul suo avversario, creandosi una fama nella tribù. Ancora scosso dalla sua prima uccisione, Paul è costretto a partecipare ad una toccante cerimonia funebre dove prende pienamente coscienza delle conseguenze delle sue azioni e ha il suo primo vero assaggio dell'asprezza della vita dei Fremen. Al culmine della cerimonia il ragazzo non riesce a trattenere le lacrime, cosa che genera grande impressione fra i Fremen che, per risparmiare acqua, piangono assai raramente fin dalla più tenera età. L'atto di "donare l'acqua ai morti" assume per il gruppo un forte valore sacro che rafforza la convinzione di aver trovato in lui il messia. Paul viene quindi accettato definitivamente nella tribù col nome segreto di Usul, la base del pilastro, e il nome pubblico di Paul Muad'Dib, dal nome di un piccolo topo-canguro del deserto di Dune.

Giunti a Sietch Tabr, la comunità di provenienza della truppa, Paul, secondo le usanze Fremen, diviene capo della casa di Jamis e assume responsabilità per la moglie Hara e i due figli. Inoltre viene a sapere che Liet Kayes è morto in un incidente palesemente organizzato dagli Harkonnen e che Chani era sua figlia. Jessica riceve l'investitura ufficiale a Sayaddina e viene rapidamente convocata la Revenda Madre per la cerimonia di successione. Jessica scopre con sconcerto che anche la cerimonia fremen, come quella delle Bene Gesserit, comporta il rito dell'Agonia della Spezia, cioè l'assunzione di essenza di spezia, un liquido prodotto dai giovani vermi delle sabbie quando vengono avvelenati con l'acqua. Tale liquido è altamente tossico e la prova può essere superata solo se la candidata padroneggia le tecniche di controllo della mente sul corpo al punto da metabolizzare il veleno riducendolo ad una forma innocua. L'intensità dell'esperienza causa nella candidata il risveglio delle memorie ancestrali delle sue antenate femmine, che dal quel momento diventano disponibili a livello cosciente aggiungendosi alle profonde doti intellettive di una Reverenda Madre. Durante la trance della prova una Reverenda Madre più anziana e prossima alla morte può inoltre passare la sua memoria alla nuova Reverenda Madre, in modo che le esperienze e le conoscenze accumulate in una lunga vita non vadano perdute.

Jessica possiede certamente il livello di addestramento necessario ad affrontare a prova e ad assumere il massimo rango delle Bene Gesserit e normalmente non esiterebbe, tuttavia in questo momento lei è incinta da alcune settimane della figlia del duca Leto e l'agonia della spezia può rivelarsi estremamente pericolosa per il feto. Il pericolo non è tanto di un possibile aborto, ma nel fatto che il processo di risveglio delle memorie precedenti coinvolgerebbe anche la bambina che diventerebbe cosciente di sé pur essendo ancora solo un feto di poche settimane. Le cronache Bene Gesserit riportano vari casi del genere, i cosiddetti "prenati", bambini nati già con facoltà mentali adulte, ma in tutti i casi il piccolo, non avendo la forza di tenere a bada le personalità degli antenati, finisce per esserne sopraffatto e "posseduto" da un antenato particolarmente forte e malvagio, creando una "abominazione". Nonostante il pericolo, tuttavia, Jessica non può sottrarsi alla prova, le circostanza non consentono rimandi, e la bambina subisce il trauma dell'agonia della spezia.

Gli anni passano, Paul Muad'dib si adatta alla vita del deserto e diviene una figura rispettata presso i Fremen per il suo talento militare. Chani diventa la sua compagna (anche se non la moglie) e gli dà un figlio che chiamano Leto. Jessica nel frattempo mette al mondo la sua bambina, cui danno il nome di Alia, che mostra fin dalla più tenera età la caratteristica di prenata, inquietando la gente del sietch con discorsi e atteggiamenti da adulta. Paul e la madre addestrano alle tecniche di combattimento Bene Gesserit i membri del Sietch Tabr e molti altri giovani che cercano in Paul una guida spirituale. Questi uomini diventeranno poi i Fedaykin, un truppa scelta di guerrieri fanaticamente devoti a Muad'dib, ancora in lotta con le sue visioni per liberarsi dal destino che scorge nelle sue visioni: un destino di guerra santa e di morte.

Per poter essere totalmente accettato dal suo nuovo popolo, Paul deve tuttavia sottoporsi al rito di passaggio con cui i giovani Fremen diventano adulti: imparare a cavalcare il verme delle sabbie. Mentre tutti trovano i vermi estremamente pericolosi e li evitano ad ogni costo, i Fremen hanno segretamente sviluppato una tecnica che consente loro di usare queste creature come mezzo di trasporto. I Fremen considerano i vermi manifestazioni del dio Shai'hulud ed hanno rivestito di una valenza sacra l'atto di cavalcare il verme.

Paul riesce nell'impresa di cavalcare un verme, diventando quindi un Fremen a tutti gli effetti. Durante il viaggio di ritorno lui e i suoi Fedaykin si imbattono in un gruppo di contrabbandieri in cerca di spezia e, con una trappola, riescono a catturarli. Alla loro guida Paul ritrova Gurney Halleck, che non aveva voluto abbandonare il pianeta dopo la sconfitta subita anni prima. Gurney riafferma la sua fedeltà a Paul e si unisce a lui insieme ai suoi uomini, ma lo avverte che fra di essi ci sono alcuni nuovi che secondo lui potrebbero essere spie. Durante una sosta i suoi sospetti trovano conferma quando quegli uomini si rivelano per spie Sardaukar e assalgono i Fremen, senza tuttavia successo. Tutti i Sardaukar vengono uccisi nello scontro, tranne il loro comandante che Paul decide di liberare perché riveli all'imperatore che Paul Atreides è ancora vivo.

Al ritorno a casa Paul, deve affrontare un altro problema: tutti ora si aspettano che sfidi l'amico Stilgar a duello mortale per il comando di Sietch Tabr, secondo la tradizione. Stilgar non intende sottrarsi a questo scontro: pur sapendo che gli costerà la vita, lo accetta come inevitabile. Paul usa quindi l'autorità di cui gode per rompere la tradizione e si proclama duca di Arrakis, assumendo il potere senza uccidere l'amico.

Acclamato da tutti i Fremen, decide quindi di incrementare le ostilità con gli Harkonnen ad un'attiva guerriglia. Il barone Vladimir, intanto, ha deciso che i tempi sono maturi per portare Rabban alla rovina per potergli sostituire Feyd-Rautha e richiede al nipote quote di produzione irraggiungibili, negandogli al contempo nuove truppe. Approfittando di ciò, Paul e i suoi Fremen mettono in crisi gli Harkonnen, riuscendo ad interrompere quasi totalmente le esportazioni di spezia. Ciò costringe l'imperatore Shaddam IV ad intervenire personalmente, decidendo di partire per Arrakis con il suo esercito Sardaukar e le truppe di leva di tutte le Case Maggiori, determinato a cancellare la minaccia Fremen ad ogni costo.

Nonostante i suoi successi, Paul si sente però ancora frustrato dal fatto di non poter controllare i poteri di preveggenza e non riuscire ancora a vedere molte parti del futuro. Egli si sente intrappolato in un destino che continua a guidarlo verso la jihad delle sue visioni e che appare ineluttabile, nessuno dei suoi viaggi nel futuro che gli offra una via d'uscita. Decide perciò di intraprendere un pericoloso passo: assumere dell'essenza di spezia e sottoporsi alla cerimonia delle Reverende Madri, cosa a cui nessun uomo era mai riuscito a sopravvivere prima. Paul sopravvive, ma cade in un coma profondo quasi indistinguibile dalla morte e, non avendo detto a nessuno di ciò che stava per fare, molti lo considerano davvero tale. Persino Jessica, dopo aver usato tutte le sue conoscenze per risvegliarlo senza successo, comincia a dubitare. Solo i Fedaykin rimangono convinti che si tratti di una trance religiosa volta a raccogliere le forze necessarie alle successive battaglie.

Oramai disperata, Jessica fa tornare Chani dal deserto meridionale, dove molta della popolazione Fremen era stata messa al sicuro dalla guerra. Chani capisce la causa dello stato di Paul e usando dell'altra essenza di spezia, stavolta modificata da Jessica con i suoi poteri di Reverenda madre, riesce a svegliarlo. Paul riemerge così dal coma con rinnovati poteri di preveggenza e con la certezza di essere il Kwisatz Haderach, colui che può essere in molti posti contemporaneamente. Il potere di vedere il futuro però porta un terribile prezzo, la rassegnazione all'inevitabilità del futuro stesso: Paul diverrà un dio e i suoi adoratori porteranno la guerra santa attraverso la galassia.

Mentre Paul era in coma, l'imperatore è sbarcato su Arrakis con i Sardaukar e gli Harkonnen, mentre le altre case Maggiore vengono tenute in orbita dalla Gilda. La loro base viene stabilita nello spazioporto di Arrakeen, la maggiore città del pianeta. Ormai l'imperatore è a conoscenza della vera identità di Muad'dib, poco prima del suo arrivo ha inviato una grossa unità di Sardaukar in uno dei rifugi Fremen nel profondo deserto. Tali rifugi contengono solo bambini, donne e vecchi Fremen, tuttavia la truppa riesce a malapena a sfuggire con tre prigionieri fra i quali Alia. Sfortunatamente fra le vittime della battaglia vi è anche il figlio di Paul, Leto.

Il piano di battaglia di Muad'dib prevede di sfruttare l'arrivo di una tempesta di Coriolis su Arrakeen. Usando le testate atomiche tattiche della famiglia Atreides, i Fremen aprono una breccia nel Muro Scudo, la catena montuosa che circonda la città e la protegge dal deserto. Attraverso la breccia, la tempesta penetra nel bacino in prossimità dello spazioporto e i venti saturi di sabbia ed elettricità statica cortocircuitano gli scudi energetici delle truppe imperiali. Decine di vermi carichi di Fremen vengono guidati nella pianura e i Sardaukar vengono sbaragliati. Nella confusione dell'attacco, Alia riesce a fuggire e uccide il barone Harkonnen.

La battaglia è vinta e l'imperatore costretto alla resa, ma le forze di tutte le altre Case sono ancora in orbita pronte a calare sul pianeta. Paul allora minaccia la Gilda di distruggere l'ecosistema di Dune assieme ad ogni futura produzione di spezia se le truppe non faranno ritorno ai propri pianeti. La Gilda obbedisce e volta le spalle all'imperatore. Questi tenta di salvarsi prima ordinando a Thufir Hawat di uccidere Paul a tradimento con un ago avvelenato, ma questi preferisce uccidere sé stesso, poi appoggiando la richiesta di Feyd-Rautha di risolvere l'antica faida fra Atreides e Harkonnen con un duello. Feyd-Rautha è un combattente abile e senza scrupoli, ma Paul accetta e dopo un difficile combattimento riesce a sconfiggerlo.

A questo punto Shaddam IV, senza più risorse, è costretto ad abdicare e viene mandato in esilio su Salusa Secundus, pianeta madre originale della Casa Corrino. Paul sposa la figlia maggiore dell'ex-imperatore, Irulan, per rispettare le forme di fronte al consiglio delle Case Maggiori; tuttavia si tratta solo di un matrimonio di convenienza, poiché il suo amore appartiene completamente a Chani.

Così Paul Muad'dib diventa il nuovo imperatore della Galassia e trasferisce la capitale su Arrakis, mentre i Fremen stanno già trasformando il suo nome in una nuova religione, pronti a diffonderla in tutto l'universo conosciuto.